Пачынаўся ж музей з экспазіцыі, адкрытай 20 верасня 1945 года ў будынку на сталічнай плошчы Свабоды ў дзвюх залах. У 1950-м установа пераехала ў памяшканне Саюза пісьменнікаў па вуліцы Энгельса. І толькі 18 мая 1960 года ў новым будынку па вуліцы Янкі Купалы, літаральна на месцы паэтавага дома, які згарэў у першыя дні Вялікай Айчыннай вайны пад нямецкай бамбёжкай, у 12 залах адкрылася экспазіцыя, прысвечаная жыццю і творчасці Песняра. На сённяшні дзень у ёй блізу 40 тысяч экспанатаў.
Стваральнікам і першым дырэктарам музея стала жонка паэта Уладзіслава Луцэвіч, якая збірала ўспаміны, замаўляла мастакам-сучаснікам Янкі Купалы палотны, графічныя лісты, скульптуры. Не выпадкова акцэнтамі выстаўкі з'яўляюцца прыжыццёвыя партрэты Янкі Купалы, створаныя рускім мастаком, сябрам паэта Д.Полазавым і жывапісцам І.Давідовічам.
На новай выстаўцы экспануюцца, у першую чаргу, унікальныя матэрыялы з калекцый сяброў і знаёмых Янкі Купалы, а таксама асабістыя рэчы паэта.
Дарэчы, многія з прадстаўленых экспанатаў у пераважнай большасці раней не экспанаваліся, а некаторыя - малавядомыя нават літаратуразнаўцам.